Vie sexuelle des rainettes : comment les femelles construisent de meilleurs nids en s’accouplant avec plusieurs partenaires

Source: The Conversation – in French – By Phillip Byrne, Professor, School of Science, University of Wollongong

Une femelle Chiromantis xerampelina peut construire un nid de mousse avec un seul mâle. Mais ces nids ont de fortes chances de ne pas aboutir. Fourni par l’auteur

Les rainettes grises africaines à nid de mousse Chiromantis xerampelina sont courantes dans les savanes et les forêts sèches du sud-est de l’Afrique. À première vue, elles semblent ordinaires. Pourtant, ces petits animaux présentent certains des comportements reproductifs les plus intrigants connus de la science. Les femelles sont notamment très polyandres. Elles construisent des nids de mousse bien élaborés et s’accouplent avec de nombreux partenaires mâles différents au cours d’une même saison de reproduction.

Jusqu’aux années 1990, les biologistes évolutionnistes pensaient que la polyandrie était extrêmement rare dans la nature. Le fait d’avoir un seul partenaire sexuel, la monandrie, était considéré comme la norme. Cependant, avec l’avènement des techniques moléculaires permettant de tester la paternité, il est rapidement apparu que les femelles d’une grande diversité de groupes animaux (des punaises de lit aux baleines bleues) s’accouplaient systématiquement avec plusieurs mâles au cours d’une saison de reproduction. Comprendre l’intérêt de la polyandrie est rapidement devenu une problématique à résoudre pour les biologistes de l’évolution.

Au cours des dernières décennies, des études et des expériences de terrain menées par des écologistes du comportement ont montré que les femelles polyandres peuvent en tirer plusieurs avantages. S’accoupler avec plusieurs mâles peut garantir la fécondation des œufs, assurer un apport supplémentaire en nutriments ou des soins parentaux aux petits, ou encore accroître la diversité génétique de la progéniture. Cela peut rendre la progéniture plus résistante aux défis futurs.

Notre récent article a introduit une nouvelle idée, l’hypothèse de « l’assistance à la construction du nid », comme une nouvelle explication de l’évolution de la polyandrie.

Notre équipe est composée de quatre herpétologistes de renom spécialisés en écologie comportementale, en biologie évolutive et en écologie moléculaire. Nous avons formulé l’hypothèse suivante. Chez les espèces où les femelles construisent principalement les nids, et où les mâles apportent une aide à la nidification, l’accouplement avec plusieurs mâles produit des nids plus viables. Cela améliore aussi la survie ou les performances de la progéniture.

En étudiant le comportement reproductif d’une population sauvage de rainettes grises africaines à nid de mousse pendant toute une saison de reproduction, nous avons obtenu des résultats qui viennent fortement étayer l’« hypothèse de l’assistance à la construction du nid ». Comme prévu, la présence de mâles supplémentaires a aidé les femelles polyandres à construire un nid de meilleure qualité. Les têtards ont ainsi beaucoup plus de chances de survivre jusqu’à leur éclosion.

Le processus d’accouplement

Chez les rainettes grises africaines à nid de mousse, l’accouplement est un processus long et captivant. Dès l’arrivée des nuits d’été chaudes et humides de la saison des pluies, entre octobre et février, les femelles entament leur quête reproductive en grimpant sur des branches d’arbres surplombant l’eau. Une fois l’emplacement approprié choisi, elles construisent un nid de mousse dans lequel elles pondent des centaines d’œufs.

Pour que les œufs soient fécondés, les femelles doivent s’accoupler avec un mâle et recevoir du sperme au cours des cinq à six heures nécessaires à la construction du nid. C’est là que les choses deviennent intéressantes. Alors que certaines femelles ne s’accouplent qu’avec un seul mâle pendant cette période, la plupart attirent et s’accouplent avec plusieurs partenaires tous en même temps.

Une femelle s’accouple généralement avec cinq mâles simultanément, bien que des groupes de 10 à 15 ne soient pas rares. Les scientifiques appellent ce système d’accouplement « polyandrie simultanée ».

Les femelles de la rainette à nid de mousse construisent leur nid en mélangeant de l’eau avec des sécrétions produites par leur appareil reproducteur. Elles fouettent ensuite ce mélange à l’aide de leurs pattes arrière pour obtenir une mousse dense. Une fois terminé, le nid protège les œufs de la chaleur intense de l’Afrique pendant près d’une semaine, jusqu’à ce que les têtards éclosent et tombent dans l’eau en contrebas. Cependant, si la mousse sèche trop rapidement, toute la ponte meurt.

Accouplement polyandrique des rainettes. Image fournie par l’auteur.

En analysant des enregistrements vidéo, nous avons découvert que les mâles ne se contentaient pas de féconder les œufs, mais qu’ils contribuaient également à la construction du nid. Au cours des accouplements polyandres, plusieurs mâles synchronisaient les mouvements de leurs pattes arrière avec ceux de la femelle. Le niveau de synchronisation ainsi que l’effort de brassage étaient d’autant plus élevés que le nombre de mâles présents était important.

Résultat : les nids sont plus grands et conservent leur humidité bien plus longtemps que les nids construits par un seul mâle et une seule femelle (couples monandres).

Cette différence a eu un impact considérable sur le succès reproductif des parents. Les petits nids produits par les couples monandres s’asséchaient presque toujours avant l’éclosion des têtards, tandis que les nids plus grands construits avec l’aide de plusieurs mâles avaient beaucoup plus de chances de rester viables. Alors que les femelles polyandres en tiraient profit en produisant davantage de descendants survivants, les mâles participants étaient récompensés en obtenant une part de la paternité.

L’assistance à la construction du nid et la polyandrie chez d’autres espèces

Chez de nombreuses espèces d’invertébrés et de vertébrés où la paternité multiple a été signalée, on a observé que les mâles apportaient une forme d’« aide à la construction du nid », directe ou indirecte. Les mâles peuvent collecter et acheminer les matériaux de nidification, creuser de sites de nidification et participer à la construction de nids. Il existe des preuves anecdotiques d’une assistance mâle à la nidification chez les abeilles et les guêpes solitaires, chez diverses espèces d’oiseaux, les poissons frayant dans les sédiments et les grottes, les canidés (renards arctiques et loups gris) et les singes du Nouveau Monde (tamarins et ouistitis).

Pourtant, les écologistes comportementaux ont complètement négligé la possibilité que l’assistance apportée par les « mâles constructeurs » puisse procurer aux femelles un avantage direct favorisant la polyandrie. En d’autres termes, personne n’a jusqu’à présent vérifié si davantage de descendants survivaient lorsque les mâles aidaient à construire les nids. Compte tenu de cette lacune dans les connaissances, nous encourageons vivement la réalisation de tests supplémentaires sur « l’hypothèse de l’asssistance à la construction du nid » auprès d’une grande diversité de groupes d’animaux.

Nous prévoyons qu’en faisant appel à plusieurs « ouvriers du nid », les femelles de diverses espèces pourraient bénéficier d’« améliorations du nid » qui augmenteraient la survie et/ou les performances de leur progéniture. Si cette idée est confirmée, « l’assistance à la construction du nid » pourrait constituer une explication importante, mais actuellement négligée, de la forte présence de la polyandrie dans la nature.

The Conversation

Phillip Byrne bénéficie d’un financement du Conseil australien de la recherche (ARC).

Aimee Silla bénéficie d’un financement de l’Australian Research Council (ARC)

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