Avec ou sans synapses ? Le singulier système nerveux des cténophores, ou comment un débat scientifique vieux de 100 ans refait surface

Source: The Conversation – France in French (2) – By David Stroebel, Ingénieur de recherche hors classe CNRS dans l’équipe Récepteurs du glutamate et synapses excitatrices, Institut de biologie, École normale supérieure (ENS) – PSL

Un cténophore (*Leucothea multicornis*, à gauche) et une méduse, ou cnidaire (*Aequorea sp.*, à droite), se ressemblent beaucoup mais n’ont pas – du tout ! – le même type de système nerveux. Alexander Semenov/Flickr, CC BY-NC-SA

Dans les livres de biologie, on apprend que le système nerveux se compose de neurones connectés par des synapses, indispensables à nos capacités de cognition. Jusqu’à très récemment, les synapses étaient un élément incontournable de tous les systèmes nerveux connus. Mais voilà que des chercheurs ont observé un système différent, sans synapses, chez d’intrigants animaux marins, les cténophores. Cette avancée suscite les débats chez les scientifiques.


Aux prémices de la neurobiologie moderne, au début du XXᵉ siècle, une rivalité d’anthologie opposa Camillo Golgi, médecin italien, pionnier et figure tutélaire de la microscopie cellulaire, et l’Espagnol Santiago Ramón y Cajal, génie de la neuroanatomie. L’Italien avançait que le système nerveux formait un réseau unique et continu : un syncytium. L’Espagnol y voyait plutôt un réseau discontinu, fait de cellules indépendantes se contactant par des synapses.

photos historiques
Les co-lauréats du prix Nobel de physiologie ou médecine en 1906 ont deux visions bien différentes du système nerveux des êtres vivants : Santiago Ramón y Cajal, à gauche, penchait pour un réseau avec des synapses qui connectent les neurones entre eux, tandis que Camillo Golgi (à droite) avait imaginé un système nerveux continu, le « syncytium ».
Wikimédia, CC BY

Cent vingt ans après l’attribution du même prix Nobel de physiologie aux deux scientifiques, le succès de Cajal apparaît total : les synapses constituent une pièce maîtresse de notre compréhension actuelle du fonctionnement du système nerveux. De fait, ces structures submicrométriques innombrables dans le cerveau (près d’un demi-million de milliards de synapses chez l’humain) forment le support des capacités de computation, d’apprentissage et de mémorisation.

Mais si, envers et contre l’histoire de la neurobiologie moderne, Golgi avait pu aussi avoir raison ? Et si le système nerveux d’un organisme pouvait également fonctionner en syncytium ?

C’est précisément ce que des chercheurs ont découvert en 2023, en imageant un cténophore par tomographie électronique. Les cténophores sont des créatures marines translucides, familières de presque tous les environnements marins, qui se distinguent par de délicates ondulations irisées à leur surface. Certains cténophores peuvent sembler, à première vue, être de proches cousins des méduses. Cependant, l’étude publiée en 2023, dans la revue Science, révèle que la partie centrale du réseau neural de cténophore est continu, un cas sans équivalent dans le monde vivant.

Le syncytium neural de Golgi se trouvait en fait… dans les mers.

deux schémas
Un système synaptique shématique, à gauche, contenant des neurones distincts – de couleurs différentes – qui se connectent au niveau de synapses, correspondant ici à des petits renflements sphériques. Les lignes colorées représentent les axones d’autres neurones voisins. À droite, un système syncytial, sous forme de réseau continu sans synapses, schématisé d’après les images de microscopie électronique de tissu neural sub-épithélial de cténophore.
David Stroebel, Fourni par l’auteur

Les cténophores n’en sont pas à leur première originalité

Contredisant leur apparente ressemblance, l’étude du génome des cténophores indiquait déjà en 2013 qu’ils sont plus éloignés des cnidaires (méduses) que ces dernières ne le sont de nous. Plusieurs études scientifiques placent désormais le groupe des cténophores comme ancêtres des animaux (on appelle le groupe des animaux les « Métazoaires »), avant même les éponges ! Mais ce classement reste encore aujourd’hui très débattu.

Pourquoi une telle querelle entre spécialistes ? Parce que l’ancestralité des cténophores chez les animaux (Métazoaires) complexifie le scénario d’émergence du système nerveux.

En effet, les classifications du vivant considéraient jusque-là que notre ancêtre commun, Eumétazaoire, a acquis un système nerveux après la séparation du groupe des éponges, qui, elles, seraient demeurées dépourvues de système nerveux. Le repositionnement des cténophores dans l’arbre du vivant bouscule complètement ce scénario : il impliquerait l’émergence multiple et séparée de systèmes nerveux potentiellement différents, couplée ou non à la disparition du système nerveux chez certaines espèces (par exemple, chez les éponges).

L’état actuel des recherches ne permet d’exclure aucun des deux scénarios. Le scénario initial a pour lui une grande simplicité (on parle de scénario « parcimonieux »), permettant aisément d’envisager un assemblage progressif de la complexité du système nerveux. Le scénario nouvellement remanié est porté par l’évolution exceptionnelle des données de séquençage de génome et des outils d’analyse bio-informatique. Ce nouveau scénario a le bénéfice et l’attrait de la nouveauté. Mais, pour convaincre, il lui reste encore à élaborer un mécanisme évolutif convaincant de formation du système nerveux.

C’est là qu’intervient la découverte de la singularité du système nerveux des cténophores, appuyant l’originalité biologique de ces discrets organismes marins parmi les animaux (Métazoaires). Si, à ce stade, elle ne permet pas formellement de trancher entre les deux théories, cette découverte offre un aperçu des possibilités insoupçonnées d’organisation du système nerveux dans le vivant. Par là même, elle ouvre les chemins des possibles évolutifs, ceux qui faisaient défaut aux scénarios complexes de co-émergence de systèmes nerveux.

Les cténophores déterrent le débat entre Golgi et Cajal

Mais revenons à l’autre débat, celui d’il y a plus de cent ans, entre Cajal et Golgi – ou, désormais transposé à la biologie marine, la distinction d’organisation neurobiologique entre cténophores et cnidaires. Que peut bien apporter une organisation neurale en syncytium par rapport à celle bien connue basée sur des synapses (et vice versa) ?

Pour l’instant, on ne sait encore presque rien du fonctionnement de ce syncytium neural des cténophores, seulement qu’il connecte les cellules excitables sensorielles et motrices de l’animal. En attendant les résultats de futures investigations, nous en sommes aujourd’hui juste réduits à spéculer sur ce qu’un tel réseau pourrait procurer : une économie d’énergie ? Un gain de rapidité de réponse ?

Le rôle des synapses, des méduses aux humains

Dans les organismes neuraux, les synapses constituent la base des capacités d’encodage complexe du signal au sein du réseau. L’importance de leur capacité d’adaptation (appelée aussi plasticité) et l’étendue de leur diversité constituent des champs d’investigation actifs de la neurobiologie actuelle. Plusieurs décennies de recherche intensive nous ont appris que, selon leur type et leur environnement cellulaire, les synapses modulent la force, la dynamique et même la nature des signaux transmis au neurone qu’elle contacte.

Ces propriétés sont vraisemblablement à l’origine des possibilités d’expansion et de complexification des réseaux neuronaux des organismes à synapses, comme chez nous autres Vertébrés. In fine, ce sont cette expansion et cette complexification qui ont permis de supporter le développement de comportements et d’apprentissages élaborés, jusqu’aux prouesses des transmissions culturelles humaines.

Embrasser la complexité du vivant

Alors, système à syncytium ou à synapses ?

Si juger (neurobiologiquement) de l’efficacité relative d’organisations si différentes n’a guère de sens, un regard sur les chiffres de population des espèces concernées révèle une profonde asymétrie. Seule une centaine d’espèces de cténophores est référencée alors qu’il existerait plus d’un million d’espèces d’animaux neuraux. Le succès évolutif des organismes à synapses – à la fois en termes de diversité que de biotopes occupés – est aussi incontestable que la postérité de Cajal.

Pourtant, après 600 millions d’années marquées par plusieurs extinctions massives, les cténophores continuent de cohabiter avec les autres espèces peuplant nos océans. La sélection naturelle n’a pas tranché entre système à syncytium et à synapses.

Et les cténophores, tels des clins d’yeux facétieux aux modèles de Golgi, persistent à tourner en dérision nos schémas simplistes, du fonctionnement neural au scénario de nos origines.

The Conversation

David Stroebel est un agent du CNRS, France. Il a reçu des financements de l’ANR (Agence Nationale pour la Recherche, France) ainsi que de la FRM (Fondation pour la recherche médicale).

ref. Avec ou sans synapses ? Le singulier système nerveux des cténophores, ou comment un débat scientifique vieux de 100 ans refait surface – https://theconversation.com/avec-ou-sans-synapses-le-singulier-systeme-nerveux-des-ctenophores-ou-comment-un-debat-scientifique-vieux-de-100-ans-refait-surface-284361